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Études

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Reconstituer l'évolution des gouras à partir d'analyses génétiques

Une étude génétique récente a permis de mieux comprendre les liens de parenté entre les espèces de gouras, de reconstituer leur diversification dans l'espace et dans le temps et de préciser la taxonomie du genre Goura.

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Reconstituer l'évolution des gouras à partir d'analyses génétiques

Goura de Sclater (Goura sclaterii).
Photographie : Arthur Chapman / Wikimedia Commons

La Nouvelle-Guinée est la troisième plus grande île du monde après l'Australie et le Groenland. Son avifaune est riche et compte de nombreux endémiques, dont beaucoup vivent dans les forêts. L'origine de ces oiseaux est mal connue : si plusieurs familles comme les ptilonorhynchidés (jardiniers) et les méliphagidés (méliphages) proviennent certainement d'Australie, cela reste plus mystérieux pour d'autres comme les pitohuis (genre Pitohui), les piquebaies (genre Melanocharis) et les gouras (genre Goura).
Les gouras sont de grands pigeons forestiers endémiques de Nouvelle-Guinée et des îles voisines (Aru, Misool, Salawati, Batanta, Waigeo et Yapen) qui se caractérisent par la présence d'une huppe érectile et l'absence de glande uropygienne. Ils vivent dans les vastes forêts humides de plaine. Quatre espèces sont reconnues actuellement : les Gouras couronné (Goura cristata), de Victoria (G. victoria), de Sclater (G. sclaterii) et de Scheepmaker (G. scheepmakeri). Leurs liens de parenté ne sont pas encore clairement connus : en particulier, les Gouras de Sclater et de Scheepmaker étaient encore récemment considérés comme des sous-espèces des Gouras couronné et de Victoria.
Dans un article publié en 2018 dans le journal Molecular Phylogenetics and Evolution, Jade Bruxaux, Maëva Gabrielli, Hidayat Ashari, Robert Prŷs-Jones, Leo Joseph, Borja Milá, Guillaume Besnard et Christophe Thébaud ont présenté les résultats d'études phylogénétiques permettant de mieux comprendre les relations entre les espèces connues de gouras, de reconstituer leur diversification dans l'espace et dans le temps et de préciser la taxonomie du genre Goura.

Abstract

New Guinea is the third largest island area in the world after Australia and Greenland. Its avifauna is rich and includes lots of endemics, many of which live in forests. The origin of these birds is poorly known: although several families such as ptilonorhynchidae and meliphagidae certainly come from Australia, the process remains more mysterious for others such as pitohuis, melanocharis and gouras.
The gouras are large and beautiful forest pigeons endemic to New Guinea and neighboring islands (Aru, Misool, Salawati, Batanta, Waigeo and Yapen) which are characterized by their erected crest and the absence of gland oil. They live in vast lowland rainforests. Four allopatric or parapatric species are currently recognized: Goura cristata, G. victoria, G. sclaterii and G. scheepmakeri. However, their links have not yet been well studied: in particular, G. sclaterii and G. scheepmakeri were still recently considered as subspecies of the G. cristata and G. victoria.
In an article published in 2018 in the journal Molecular Phylogenetics and Evolution, Jade Bruxaux, Maëva Gabrielli, Hidayat Ashari, Robert Prŷs-Jones, Leo Joseph, Borja Milá, Guillaume Besnard and Christophe Thébaud have presented the results of phylogenomic studies explaining the relationships between the known species of gouras, reconstructing their past diversification and precising the taxonomy of the Goura genus.

La Nouvelle-Guinée et l'Australie, des relations étroites

Carte géologique de la région au Miocène

Carte géologique de la région il y a 5 millions d'années (début du Pliocène). En jaune, terres émergées, en marron, reliefs, en bleu clair, mers peu profondes et en bleu sombre, mers profondes.
Source : Hall (1998)

La Nouvelle-Guinée est géologiquement récente et n'est isolée des autres terres que depuis 5 à 15 millions d'années. Avec l'Australie, elle fait partie du même plateau continental et est issue d'une déformation de ce dernier. Ces deux îles sont séparées par une étendue marine peu profonde et elles ont été reliées de façon intermittente en fonction du niveau des océans, ce qui a facilité les échanges d'espèces. La Nouvelle-Guinée est par contre séparée du plateau continental asiatique par des bras de mer profonds, empêchant l'arrivée de la plupart des familles d'oiseaux d'origine asiatique, comme l'avait remarqué Wallace au 19ème siècle (lire L'évolution des espèces : Darwin célébré, Wallace oublié).
Au Miocène (entre - 23 à - 5 millions d'années), l'Australie a subi une aridification importante qui a causé la disparition de beaucoup d'oiseaux des forêts tropicales humides, qui se sont déplacés en Nouvelle-Guinée : cette île aurait fonctionné comme un refuge pour plusieurs lignées australiennes, dont la diversification aurait débuté avant leur arrivée et se serait poursuivie sur leur terre d'accueil. Des études récentes auraient par ailleurs suggéré que l'élévation du relief de la Nouvelle-Guinée aurait joué un rôle de "pompe à espèces".
Comprendre l'évolution de la diversité ornithologique de l'île nécessite de définir la part de l'immigration, de la spéciation sur place et des extinctions successives : cela peut être fait en étudiant la diversification en fonction du temps des lignées riches en espèces endémiques.

Utiliser des spécimens naturalisés pour mener des études génétiques

Aires de répartition des quatre espèces de gouras

Aires de répartition des quatre espèces de gouras  : (A) Goura cristata, (B) G. victoria, (C) Goura sclaterii et (D) G. scheepmakeria.
Source : Jade Bruxaux et al

Il est compliqué de réaliser des études phylogénétiques sur de vastes secteurs de Nouvelle-Guinée à cause des difficultés pratiques sur le terrain de prélèvement d'échantillons d'ADN sur des spécimens vivants. Les gouras étant de plus en plus rares dans la nature, les collections des musées constituent désormais la principale source de matériel génétique pour ces oiseaux. Toutefois, les spécimens naturalisés ont souvent plus de 50 ans et leur génome peut s'être dégradé et ne contenir que des fragments de 100 à 200 paires de bases. Grâce aux nouvelles techniques de séquençage, cet obstacle peut être surmonté, notamment pour l'ADN mitochondrial. Mais l'élaboration d'arbres phylogénétiques à partir uniquement d'ADN mitochondrial ne reflète qu'un aspect de l'évolution, et une approche basée aussi sur l'analyse de l'ADN nucléaire est nécessaire pour établir une représentation plus fidèle des liens de parenté entre espèces. Il est d'ailleurs devenu possible de récupérer des marqueurs nucléaires à partir de spécimens naturalisés anciens.
Dans cette étude, les auteurs ont utilisé des techniques récentes de reconstitution de séquences complètes d'ADN mitochondrial et nucléaire qui leur ont permis d'examiner les relations entre les espèces connues et de reconstituer l'histoire de la diversification du genre Goura dans l'espace et dans le temps, afin de comprendre les processus évolutifs, de préciser sa taxonomie et d'en déduire des recommandations de conservation.

Méthodologie et techniques

39 bouts de peau prélevés sur la patte des gouras, dont 37 issus de collections de musées et deux collectés sur le terrain, ont été rassemblés : dix collectés sur des Gouras couronnés (Goura cristata), six sur des Gouras de Scheepmaker (G scheepmakeri), sept sur des Gouras de Sclater (G. sclaterii) et seize sur des Gouras de Victoria (G. victoria). Treize spécimens avaient plus de 100 ans, dont deux étaient issus de la collection d'Alfred Wallace et avaient probablement été collectés sur l'île de Misol en 1860.
Quatre autres espèces de columbidés apparentées aux gouras ont été incluses dans l'étude : le Diduncule strigirostre (Didunculus strigirostris) (lire Rebecca Stirnemann et le "petit dodo" des îles Samoa), le Nicobar à camail (Caloenas nicobarica), le Trugon terrestre (Trugon terrestris) et l'Otidiphaps noble (Otidiphaps nobilis). Les données du génome mitochondrial de deux espèces disparues, les Drontes de Maurice (Raphus cucullatus) et de Rodrigues (Pezophaps solitaria), ont aussi été prises en compte. Des précautions ont été prises pour éviter la contamination de l'ADN des spécimens de musées par de l'ADN moderne.
Un Mm3 de tissu d'orteil a été prélevé pour chaque spécimen. Pour chaque échantillon, 44 microlitres ont servi à extraire et à séquencer l'ADN. Le kit Qiagen DNeasy Blood and Tissue a été utilisé.  
Le génome mitochondrial de chaque échantillon a été reconstruit à partir d'une base composée de séquences d'ADN mitochondrial de Pigeon biset (Columba livia).
Des séquences d'ADN ribosomique de Goura couronné ont été assemblées à partir du gène 18S du Pigeon biset (qui a servi de "graine") et en utilisant le logiciel bio-informatique Geneious v. 9.0.5, capable d'appareiller des bases nucléiques. La séquence de référence obtenue a été utilisée pour reconstruire celles du Diduncule strigirostre et du Nicobar à camail.
Des séquences d'ADN nucléaire ont été reconstruites en se basant sur une cartographie composée de séquences de référence de Colombar giouanne (Treron vernans) et de Coq bankiva (Gallus gallus).
Les séquences  de sept Gouras couronnés, quatre Gouras de Sclater, deux Gouras de Scheepmaker et six de Gouras de Victoria ont été utilisées pour l'analyse phylogénétique.
L'âge de divergence entre les espèces de gouras a été estimé en prenant en compte un taux de mutation de l'ADN mitochondrial de 2,1 % par million d'années corrigé par la masse moyenne des gouras, soit 2 200 grammes. Seuls les gènes codants ont été pris en compte.
L'analyse phylogénétique a été réalisée en utilisant un processus évolutif aléatoire "birth-death" sur 10 millions de générations. La date de la divergence la plus ancienne au sein de la lignée des gouras, qui avait été estimée dans une étude précédente, a été utilisée pour calibrer l'arbre.

Principaux résultats obtenus

Arbre phylogénétique obtenu à partir de régions de l'ADN nucléaire

Arbre phylogénétique obtenu à partir de régions d'ADN nucléaire (les résultats sont cohérents avec ceux obtenus à partir d'ADN ribosomique et mitochondrial). L'existence de quatre espèces de gouras est confirmée : (A) Goura sclaterii, (B) G. cristata, (C) G. scheepmakeria et (D) G. victoria.
Source : Jade Bruxaux et al

Un génome mitochondrial complet a été reconstruit pour tous les spécimens utilisés pour l'analyse phylogénétique.
La méthode statistique de dépendances ML et l'analyse bayésienne ont permis de confirmer l'existence de quatre espèces de gouras : G. cristata, G. sclaterii, G. victoria et G. scheepmakeria, avec une relation étroite (monophylie réciproque) entre G. cristata et G. sclaterii et entre G. victoria et G. scheepmakeria. Aucun polymorphisme n'a été constaté au sein de ces espèces.
Malgré les "trous" dans l'ADN nucléaire reconstruit, les séquences générées ont été suffisantes pour mener l'analyse phylogénétique, ce qui montre que l'on peut se baser sur des spécimens naturalisés pour mener ce type d'études.
L'âge du groupe-couronne (= groupe contenant un ensemble d'espèces vivantes) du genre Goura a été estimé à 5,90 millions d'années, tandis que celui du groupe-tronc (= groupe contenant les premiers représentants du genre Goura) serait de 21,39 millions d'années.
La divergence entre G. cristata et G. sclaterii a été estimée à 1,94 million d'années, tandis que la séparation entre G. scheepmakeri et G. victoria se serait produite il y a 690 000 ans.

Une taxonomie confirmée

Des spécimens naturalisés de collections de musées, parfois anciens, ont été utilisés avec succès pour obtenir des séquences d'ADN mitochondrial et nucléaire et réaliser l'analyse phylogénétique. Il est possible de reconstruire des portions d'ADN nucléaire en se basant sur une cartographie composée de séquences de référence, mais ces portions sont parfois très courtes, peut-être à cause de problèmes de conservation et de stockage des spécimens naturalisés, et des phénomènes de dégradation de l'ADN, comme la désamination de la cytosine, peuvent impacter la construction d'arbres phylogénétiques.
Cette étude a confirmé l'existence de quatre espèces de gouras, dont deux "couples" d'espèces-soeurs : Goura cristata (ouest de la Nouvelle-Guinée) et G. sclaterii (sud de la Nouvelle-Guinée), et G. victoria (nord de la Nouvelle-Guinée) et G. scheepmakeri (sud-est de la Nouvelle-Guinée).
Elle confirme la reconnaissance des Gouras de Scheepmaker et de Sclater en tant qu'espèces à part entière, ce qu'avaient proposé Hoyo et Collar (2014) à partir de différences morphologiques et de plumage. D'autre part, Les Goursa couronné et  Victoria, qui coexistent le long de la rivière Siriwo, à l'est de baie de Cenderawasih, et qui 'hybrident occasionnellement, ne sont pourtant pas étroitement apparentés.
Des analyses phylogénétiques intraspécifiques seraient utiles pour confirmer l'existence de deux sous-espèces du Goura Victoria.

La Nouvelle-Guinée, une terre de refuge et de spéciation

Arbre phylogénétique du genre Goura et d'espèces apparentées

Arbre phylogénétique du genre Goura et des espèces apparentées prises en compte. Les probabilités des noeuds sont indiquées. Les espèces prises en compte sont les Gouras couronné (A), de Sclater (B), de Scheepmaker  (C) et Victoria (D),  Diduncule strigirostre (Didunculus strigirostris) (E), Nicobar à camail (Caloenas nicobarica) (F), Drontes de Maurice (Raphus cucullatus) (G) et de Rodrigues (Pezophaps solitaria) (H), Otidiphaps noble (Otidiphaps nobilis) (I), Trugon terrestre (Trugon terrestris) (J) et Géopélie zébrée (Geopelia striata) (K).
Source : Jade Bruxaux et al

La Nouvelle-Guinée est un centre connu de spéciation, par exemple au sein de la famille des paradisiers (lire Les paradisiers, des oiseaux passionnants). Cette terre, qui n'est isolée des autres terres que depuis 15 millions d'années au maximum, pourrait avoir joué un rôle de refuge pour les espèces originaires des forêts tropicales humides australiennes, lorsque ces dernières ont en grande partie disparu à cause de l'aridification du climat au cours du Miocène : leur diversification pourrait avoir débuté en Australie et s'être poursuivie par la suite, comme cela a déjà été démontré pour les loris, les loriquets et les martins-chasseurs. La lignée des espèces actuelles du genre Goura remonterait à 5,73 millions d'années, ce qui suggèrerait que leur diversification s'est faite en Nouvelle-Guinée.
La continuité des forêts humides de Nouvelle-Guinée aurait permis un échange de gènes entre les différences espèces de gouras, mais l'apparition de barrières physiques pourrait expliquer l'isolement et la formation ultérieure d'espèces : l'ancien golfe d'Aure Trough, comblé il y a trois ou quatre millions d'années, sépare ainsi les aires de répartition des Gouras de Scheepmaker et de Sclater, et l'isthme du Bird's Neck, formé il y a de trois à cinq millions d'années, isole le Goura couronné des Gouras de Sclater et de Victoria. 
La compréhension plus fine des interactions entre les espèces dans leurs zones de contact nécessiterait de disposer de plus de données concernant l'écologie et les distributions précises.
L'âge du groupe-tronc du genre Goura a été estimé à 21,39 millions d'années, alors que le groupe-couronne n'aurait que 5,73 millions d'années : cet écart pourrait s'expliquer par la disparition de certaines espèces anciennes de gouras, causée par des phénomènes naturels (volcanisme...) ou humains. Les premiers gouras pourraient également être originaires d'Australie et avoir ensuite disparu de cette île lors de son assèchement : mais on n'a pas encore trouvé de fossiles permettant de démontrer cette hypothèse.
Cette étude confirme enfin l'existence de quatre espèces de gouras, et en particulier du Goura de Scheepmaker, dont l'aire de répartition est limitée et qui est donc vulnérable et nécessite des mesures de conservation actives.

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Source

Jade Bruxaux, Maëva Gabrielli, Hidayat Ashari, Robert Prŷs-Jones, Leo Joseph, Borja Milá, Guillaume Besnard et Christophe Thébaud (2018). Recovering the evolutionary history of crowned pigeons (Columbidae: Goura): Implications for the biogeography and conservation of New Guinean lowland birds. Molecular Phylogenetics and Evolution. Numéro : 120. Pages : 248–258. www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1055790317308679?via%3Dihub

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